Le nom Rothéneuf viendrait du breton ros ou roz, signifiant une hauteur — plateau, falaise ou sommet — suivi de Tenec ou Denoc, nom probable d’une famille. Le nom aurait évolué de Rostenec à Rothéneuf. Une autre hypothèse propose le radical pré-latin roth signifiant gué, que l’on retrouve dans Routhouan, un ruisseau de Saint-Malo.
Rothéneuf est un hameau de pêcheurs et d’agriculteurs datant au moins du XIIe siècle. Le moulin à marée du Lupin date de 1181. Moulin mixte fonctionnant à l’eau de mer et à l’eau douce, remanié au XIXe siècle, il sera détruit en 1920.
La plus vieille maison encore existante se situe au Hindré et date du XIIIe siècle. Bertrand Du Guesclin (1320–1380), seigneur de la Motte-Broons, y a dormi. Le manoir de Limoëlou était une ancienne ferme datant du XVe siècle, achetée en 1541 par Jacques Cartier après son dernier voyage au Canada. Il la transforma en manoir pour y finir sa vie en 1557.
Rothéneuf a toujours dépendu de la paroisse de Paramé et n’a jamais formé une commune indépendante. Paramé ne devient une commune à part entière qu’en 1790, avant de fusionner en 1967 (de même que Saint-Servan) avec Saint-Malo. Une chapelle datant du XIVe siècle (18 boulevard Saint-Michel) assurait la présence religieuse. Jacques Cartier venait s’y recueillir avant chacun de ses voyages vers le Canada.
Rothéneuf ne deviendra paroisse qu’en 1866, année de la construction de son église dédiée à Saint-Michel, agrandie en 1960.
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